1935年、神言修道会（日本管区本部は名古屋）のゲマインダ、グドルフ両神父さまが、西荻窪の民家で宣教活動を始めました。翌年、吉祥寺（現在のメリノール女子修道会の場所）に移転し、神言会の修道院と研究所として、聖アルベルトホームを開設。
1942年、聖アルベルトホームは、高円寺教会の分教会となり、フラテンテン神父さまが司牧を担当しました。戦争のために、一時藤井沢や山中湖畔などに疎開していた外国人の神父さまたちは、終戦後、アルベルトホームに戻って来られました。
1947年の12月から、“青い目の良寛さん”と呼ばれていたナーベルフェルト神父さまが司牧を担当することになりました。この頃から、信徒が増え（信徒数550人）アルベルトホームでは狭くなったので御殿山（現在の場所）に移転することとなり、1949年2月21日、吉祥寺教会として認可されました。
1953年、聖堂の定礎式が行われ、聖霊に捧げられました。翌年、4月に聖堂が完成し、その後、事務室、伝道館ができました。
1973年12月13日、聖堂の一部が焼けてしまい、翌年4月から修復工事が始まり、9月に完成しました。
なお、現在は、信徒数は3,600人に達し、いろいろな活動グループもあります。